Олег Евгеньевич Меньшиков родился 8 ноября 1960 года в городе Серпухов (Московская область, СССР (Россия)).
Школу окончил в 1977 году, после чего поступил в Театральное училище имени М.С.Щепкина, окончив которое, получил место в составе труппы Малого театра союза СССР. Проработав там чуть более одного года, вплоть до 1982, перешел в академический театр Советской Армии (1982 - 1985), а после и в театр имени М.Н. Ермоловой. В числе наиболее удачных работ актера этого периода, роль Сережи в «Спортивных сценах 1981 года» Э.Радзинского и Ганечки в «Идиоте» Достоевского.
Кинематографический дебют актера состоялся незадолго до окончания училища, в военной картине «Жду и надеюсь» (1980). Известность приобрел благодаря роли Кости Ромина в телефильме Михаила Козакова «Покровские ворота» (1982). Гораздо менее продолжительные, но от этого не менее яркие роли, исполнил в картинах «Родня» (1981) Никиты Михалкова и «Полеты во сне и наяву» (1982) Романа Балаяна. На общем фоне проектов, в которых актер принял участие до конца восьмидесятых годов, выделяются: «Полоса препятствий» (1984), «Мой любимый клоун» (1986), «По главной улице с оркестром» (1986) и «Брызги шампанского» (1988). За работу в картине «Брызги шампанского» Олег Меньшиков был удостоен серебряной медали имени А. Довженко.
В течение нескольких лет с успехом выступал на сценах зарубежных театров. В 1992 за роль Сергея Есенина в постановке лондонского театра «Глобус», «Когда она танцевала», актеру была вручена премия имени Лоуренса Оливье Британской Академии искусств.
Благодаря одной из первых ролей, сыгранных актером по возвращению, главной роли в мелодраме «Дюба-Дюба» (1993), Меньшиков получил статус одного из лучших актеров российского кинематографа. Возложенные на него надежды актер оправдал с лихвой, блестяще отработав в оскароносной драме Никиты Михалкова «Утомленные Солнцем» (1994), обладательнице приза фестиваля в Каннах. За работу в этой картине Олег Меньшиков был удостоен приза «Золотой Овен», а еще два года спустя премии «Триумф» за выдающийся вклад в отечественную культуру.
С тех пор Меньшиков снялся еще в пяти картинах, каждая из которых пользовалась успехом у зрителей. В военной драме Сергея Бодрова старшего «Кавказский пленник» (1996), в драме Никиты Михалкова «Сибирский Цирюльник» (1998), мелодраме Режи Варнье «Восток-Запад» (1999), драмах «Мама» (1999) и «Статский советник» (2005), Дениса Евстигнеева и Филиппа Янковского соответственно.
Продолжает активно работать в театре. Изредка появляется в кино и на телевидении, как и прежде, соглашаясь принять участие только лишь в тех проектах, которые удовлетворяют его высоким требованиям.